Sovyetler Birliği'nin dağılmasından sonra Çeçenlerin bağımsız olma mücadelesine önderlik eden Dudayev, 1944'te Josef Stalin'in emriyle Çeçen ve İnguş halklarının Orta Asya ve Sibirya'ya sürüldüğü dönemde Çeçen bir ailenin çocuğu olarak dünyaya geldi.
Çocukluk yılları Sibirya'da sürgünde geçen Dudayev, 1957'de Sovyetler Birliği'ni yöneten Nikita Kruşçev'in Kafkas halklarının itibarını geri verme kararı sonrası ailesiyle Grozni'ye döndü.
Dudayev, Kuzey Osetya Devlet Üniversitesi Fizik-Matematik Fakültesine girdi ancak birinci sınıftan sonra annesinden gizlice Rusya'nın Tambov şehrinde askeri pilotluk için uzmanlık dersleri aldı ardından Tambov Askeri Pilotluk Yüksekokulunda tahsilini tamamladı.
Sovyet Sosyalist Cumhuriyetler Birliği (SSCB) Silahlı Kuvvetlerinde 1962'de göreve başlayan Dudayev, girdiği Gagarin Hava Harp Akademisinden üstün başarıyla 1974'te mezun oldu.
Sovyet ordusunda görevlerindeki başarılarından dolayı pek çok madalya alan savaş uçağı pilotu Dudayev, orduda iyi eğitimli ve yetenekli bir subay olarak isminden söz ettirdi.
Askeri hayatında dayanıklılığı, sakinliği ve insanlara verdiği değerle diğer komutanlardan ayrılan Dudayev, kısa sürede tümgeneralliğe yükseldi.
SSCB'nin dağılma sürecinde birlik içerisindeki ülkelerde bağımsızlık hareketleri baş gösterdi. Bağımsızlıklarını ilan etmek için Baltık ülkelerinde isyanlar başladı. Sovyet makamları, Estonya'da görev yapan Dudayev'e isyanları zor kullanarak bastırma talimatı verdi. Ancak Dudayev, bağımsızlığı için savaşan insanlara bomba atmayacağını söyleyerek bu talimata karşı çıktı.
Hayatında dönüm noktası olacak bu andan itibaren Dudayev, Rusların gözünde artık asi bir komutan oldu. Ordudan ayrılarak Grozni'ye geçen Dudayev, Çeçenistan'ın bağımsızlık mücadelesine katıldı.
Dudayev, 1990'da toplanan Çeçen Halk Kongresinde halk meclisinin İcra Komitesi Başkanlığı'na seçildi. Bu arada ertesi yıl devlet içinden bir grup, Sovyetler Birliği'nin lideri Mihail Gorbaçov'dan yönetimi almak üzere Moskova'da darbe girişiminde bulundu. Başarısız darbe girişimi 3 gün sürse de bu eylem, Sovyetler Birliği içerisinde büyük sıkıntıların kaynağı oldu.
Dudayev, o esnada darbecilerle iş birliği yapan Çeçen-İnguş Özerk Sovyet Sosyalist Cumhuriyeti'ne karşı başlayan halk hareketinin başına geçti.
Aynı yıl toplanan 2. Çeçen Halk Kongresinde ülkenin bağımsız “Çeçenistan Cumhuriyeti” olarak ilan edilmesine karar verildi.
Kongrede geçici hükümet ilan edildi ve başına İcra Komitesi Başkanı olarak seçilen Dudayev'in geçmesi kararlaştırıldı. Dudayev, böylece Çeçen-İnguş Cumhuriyeti yönetimine paralel bir yönetim kurdu.
Moskova'daki darbe girişiminin ardından Çeçenistan'daki Sovyet bağlantılı yönetime karşı protesto mitinglerini organize eden Dudayev, ülkede cumhurbaşkanlığı seçimi ilan etti.
27 Ekim 1991'de yapılan seçimde cumhurbaşkanı seçilen Dudayev'in ilk icraatı, Çeçenistan'ın Sovyetler Birliği'nden ve Rusya'dan bağımsızlığını ilan etmek oldu.
Moskova'daki darbe girişimine rağmen Sovyetler Birliği Komünist Partisi Genel Sekreteri Mihail Gorbaçov, yönetimi cuntacılara vermese de bu süreçten sonra Gorbaçov Parti Genel Sekreterliği'nden istifa etti. Böylece ülke yönetiminde oluşan boşlukta, darbeye karşı çıkan ve genel oyla seçilen Rusya Başkanı Boris Yeltsin yönetimi eline aldı. Yeltsin, SSCB'nin dağılması kararına imza attı.
Yeltsin, Çeçenistan'ın bağımsızlık kararını tanımayarak Cumhurbaşkanı Dudayev'e tepki gösterdi.
Sovyetlerden kalan silahları toparlayarak gelecekte Rusların düzenleyebileceği bir saldırıya karşı hazırlık yapan Dudayev, Moskova ile siyasi temas kurmaya çalıştı.
Dudayev'in bu yöndeki çabalarına karşılık Yeltsin ise Aralık 1994'te Rus birliklerini Çeçenistan'a gönderdi.
Rus ordusu iki saatte Grozni'yi alma planı ile hareket etse de Dudayev'in Rus ordusundaki tecrübeleri sayesinde aylar sürecek Çeçen-Rus savaşı başladı.
Rus ordusu; kadın, çocuk ayırt etmeden sivillerin yaşadığı yerlere hava desteğiyle bombalı saldırılar düzenledi. Asker sayısı ve silah gücü bakımından Çeçenlere göre güçlü olan Rus ordusu, Grozni'de büyük bir direnişle karşılaştı. Çeçenler, ellerindeki kısıtlı imkana rağmen şehri bir süre Ruslara teslim etmedi.
Ancak şehrin bombalarla daha fazla tahrip olmasını engellemek için Çeçenler dağlara çekilerek gerilla taktiği uygulamaya başladı. Şehirdeki Rus karargahlarına saldırılar düzenleyip dağlara geri çekilen Çeçenlerin bu taktiği, Ruslara büyük zayiat verdirdi.
Dudayev komutasında başlayan mücadelede sayıca az olan Çeçenler, Ruslara karşı başarılı operasyonlar gerçekleştirdi.
Yaklaşan devlet başkanlığı seçimleri öncesinde Rusların, Çeçenler karşısında büyük kayıplar vermesi Yeltsin'e puan kaybettirdi. Yeltsin, hem kamuoyu nezdindeki popülaritesini artırmak hem de Çeçen direnişini kırmak için Dudayev'e suikast talimatı verdi.
Görevi süresince Dudayev'e defalarca suikast girişiminde bulunuldu.
İki yıl sonra 21 Nisan 1996'da Çeçenistan'ın batısında bir köyde uydu telefonu ile konuşurken Ruslar tarafından konumu belirlenen Dudayev, bulunduğu yere atılan Rus füzeleri sonucunda hayatını kaybetti.